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EFECTOS DE LAS MALLAS SOMBRA SOBRE EL DESARROLLO VEGETATIVO Y LA ESTRUCTURA DE LA HOJA EN EL Ocimum selloi.

1. INTRODUCCIÓN

Las plantas reaccionan a los cambios que ocurren en el espectro de la radiación electromagnética a los cuales están expuestas a través de alteraciones en la morfología y las funciones fisiológicas que dan como resultado la adaptación a las diferentes condiciones ambientales (KASPERBBAUER y HAMILTON, 1984). Tales alteraciones están mediadas por los pigmentos, conocidos como fitocromo, que manifiestan picos de absorción en las regiones de ultravioleta rojo y azul del espectro (LI et al., 2000). Estos fotorreceptores son capaces de detectar variaciones en la composición de la luz y de inducir respuestas foto-morfogenéticas, ya sea in vivo o in vitro (KIM et al., 2004; MACEDO et al., 2004) que influencian el crecimiento y el desarrollo (LEE et al., 1997; LI et al., 2000), la morfología (STUEFER y HUBER, 1998), la anatomía de la hoja y del tallo (SCHUERGER et al., 1997; LEE et al., 2000), la distribución de los productos fotosintéticos (KASPERBBAUER, 1987; BROWN et al., 1995), la eficiencia fotosintética (KASPERBBAUER y PEASLEE, 1973) y la composición química (MACEDO et al., 2004).

El área foliar específica (SLA) depende de la calidad de la luz y varía entre las especies. Incrementos en SLA y reducciones en el espesor del limbo de la hoja debajo de condiciones de sombra son alteraciones comunes que confieren ventajas funcionales a las plantas crecidas en ambientes con baja intensidad lumínica (BUISSON and LEE, 1993). Así resulta importante conocer los cambios anatómicos y ultra estructurales de la planta que pueden ser en alguna manera relacionados con la producción de biomasa.

Sin embargo, mientras los efectos de la calidad de la luz sobre las plantas son bien conocidos, la respuesta de las distintas especies al manejo de la luz es variable (KIM et al., 2004), y resulta claramente importante tratar las plantas con el tipo de filtro de luz adecuado (MCMAHON y KELLY, 1995), especialmente en caso de plantas medicinales con intereses económicos.

Una forma común de manejo de la calidad de luz es el suplemento de fuentes de luz artificiales (BROWN et al., 1995) a través del uso de plásticos de color (OYAERT et al., 1999), filtros espectrales (RAJAPAKSE et al., 1992) y cubiertas de color reflectivas (LOUGHRIN and KASPERBBAUER, 2001) para inducir respuestas fisiológicas en las plantas. Las mallas de colores modifican el espectro de la radiación incidente en la región visible y enriquecen el contenido relativo de luz difusa, por ejemplo la transmitancia de la luz por parte de la malla azul está en la región de 400-540 nm, mientras la de la malla de color roja está en la región de 590-760 nm (OREN-SHAMIR et al., 2001). A pesar de que la proporción rojo:rojo lejano (R:FR), que es el factor regulatorio principal que lleva a la respuesta del fitocromo, no viene modificado mucho por la aplicación de estas mallas, la proporción azul:rojo (B:R) viene incrementado por la malla azul y reducido por la malla roja (SHAHAK et al., 2004). Las mallas sombra de color no sólo exhiben propiedades ópticas especiales que permiten el control de la luz, sino que además tienen la ventaja de influenciar el microclima al cual la planta está expuesta (OREN-SHAMIR et al., 2001) y de ofrecer una protección física contro la radiación excesiva, las plagas de insectos y los cambios ambientales (SHAHAK et al., 2004).

Ocimum selloi Benth. (Lamiaceae), conocido como “elixir-paregórico”, “alfavaquinha” and “atroveran”, es un arbusto perenne, nativo de las regiones Sur y Sureste de Brasil. Las infusiones de las hojas se utilizan ampliamente en la medicina popular como agente antidiarreico, antiespasmódico, y antiinflamatorio, y la planta está valorada también como repelente de insectos. Se han reportado varios quimiotipos de O. selloi en los cuales el principal componente del aceite esencial, concretamente el chavicol de metilo, está acompañado ya sea de eugenol metil (MARTINS, 1998) o trans-anetol (MORAES et al., 2002), que se encuentran comúnmente en las hojas de esta especie.

Basándonos en previos resultados positivos respectos a los beneficios de las mallas sombreadoras sobre el desarrollo de las plantas, hemos investigado la hipótesis de que la calidad de luz del espectro del rojo y del azul más que la intensidad de la luz (plena luz del sol vs. condiciones de sombra), sea responsable de la mayor biomasa de la hoja de O. selloi, teniendo en cuenta la información morfológica, fisiológica y anatómica.

El objetivo del presente estudio ha sido determinar los efectos de la malla sombra de color después de 90 días sobre el crecimiento, la anatomía y ultraestructura de O. selloi con la finalidad de optimizar los rendimientos de biomasa, siendo una importante planta medicinal.

2. MATERIALES Y MÉTODOS

Los cultivos de 10 cm de altura de O. selloi (los comprobantes de las muestras han sido depositados al herbario de la Universidad Federal de Lavras con el número de referencia 7474) se plantaron en el Noviembre 2005 en 10 macetas de 60×60 cm y sometidos a tres diferentes tratamientos lumínicos, específicamente, plena luz del sol vs tratamientos con sombra de color. Tres carpas de 8x4m y 1.5 m de altura se construyeron y se han cubierto totalmente con pantallas. Los sombreados de color se realizaron con mallas sombra de color que presentan propiedades ópticas especiales que facilitan el utilizo de la radiación solar. Para cada tratamiento de luz, la intensidad de la luz fue determinada a las 12:00 h (momento de mayor irradiancia) empleando un Sensor cuantómetro Li-Cor LI-185A (Li-Cor, Lincoln, NE, USA). Durante el período del experimento la temperatura máxima ha sido de 27.86 ºC, la temperatura media ha sido de 21.70 ºC, y la temperatura mínima 17.40 ºC con 199.46 mm de precipitaciones.

El análisis biométrico de la plantas se ha llevado a cabo 90 días después del inicio del experimento (fase de fluorescencia). Se han calculado la altura de la planta, el diámetro del tallo y la longitud del pecíolo de las hojas a la altura del segundo nudo debajo de la florescencia principal.

El área total de la hoja (TLA; cm²) se ha medido utilizando un medidor de área de la hoja Li-Cor LI-3100, gracias al cual se ha calculado el área específica foliar (SLA; cm² g-1), la razón del área foliar (LAR; cm² g-1), y la razón de peso foliar (LWR; g g-1), en línea con acuerdo con BENINCASA (2003).

En base a los parámetros del crecimiento de la hoja, las raíces, los tallos, las hojas y las inflorescencias de cada planta se han separado, empacado en bolsas de papel individuales, y secado en un horno de convección a 70 ºC hasta alcanzar un peso constante. Se ha determinado la biomasa raíz / biomasa de la parte aérea y se ha calculado el ratio de raíz: tejido del tallo (R:S).

Las hojas de diez plantas crecidas bajo diferentes condiciones lumínicas han sido examinadas al microscopio. Se han eliminado las hojas maduras localizadas a nivel del segundo nudo debajo de la principal inflorescencia y se han fijado con una solución a base de ácido alcohol formalin-acético por 48 h, y después con una solución al 70% de etanol.

Las secciones paradérmicas de las muestras de la hoja obtenidas de la región mediana del limbo fueron cortadas e impregnadas con una solución de safranina al 1%. Las secciones de la hoja se observaron con un microscopio Olympus modelo BX41 equipado con una cámara digital Cannon® PowerShot A510.

Un microscopio electrónico de barrido (SEM) fue utilizado para evaluar el espesor de la epidermis adaxial y abaxial, el espesor del parénquima esponjoso en empalizada, el espesor del limbo (secciones transversales) y las dimensiones y densidad de los estomas.

Las secciones de las hojas se han cortado, fijado con una solución Karnovsky modificada [2.5% glutaraldehído y 2.5% formaldehído en tampón 0.05 M sodio cacodilato (pH 7.2) conteniendo 0.001 M cloruro de calcio], lavadas con un tampón de sodio cacodilato, sumergidas en glicerol 30% y luego en líquido nitrógeno. Las secciones fueron después puestas sobre una superficie metálica precalientada, partidas utilizando una cuchilla quirúrgica, fijadas con tetraóxido de osmio 1%, deshidratado en un gradiente de acetona y secado con una secadora de punto crítico Bal-Tec (Balzers, Liechtenstein) modelo CPD 030. Las secciones fueron después pulverizadas con oro utilizando un evaporador Bal-Tec modelo SCD 050. Las observaciones microscópicas y las micrografías de electrones se han realizado empleando un Nano Technology Systems (Carl Zeiss, Oberkochen, Germany) modelo Evo® 40 VP SEM a un voltaje de aceleración de 20 kV.

Un microscopio electrónico de transmisión (TEM) ha sido empleado para determinar el número y la superficie de los cloroplastos y los gránulos de almidón presentes en las células parenquimáticas en empalizada. Las secciones se han fijado con una solución Karnovsky modificada como descrito para SEM, lavadas con tampón de sodio cacodilato y posteriormente fijada con tetraóxido de osmio 1% osmium. Las secciones se han transferido a una solución de acetato uranil 0.5%, deshidratadas utilizando un gradiente de acetona, infiltradas con un gradiente creciente de acetona/mezcla de resina Spurr y colocadas en moldes. Después de polimerización por 24 h en un horno a 70 ºC, los bloques de resina se han cortado en rodajas ultra sutiles (< 100 nm) utilizando un microtomo Reichert Jung (Heidelberg, Germany) equipado con un disco de diamante. Los cortes han sido contrastados con un acetato uranil 2% seguido por un acetado de plomo 1% durante 3 min, y examinado empleando un microscopio Zeiss EM 109.

Se hicieron imágenes digitales utilizando el software de imágenes AnalySIS y se analizaron con el software WinCELL Pro.

Un diseño totalmente aleatorio fue aplicado para la investigación, que ha incluido tres diferentes tratamientos, siete macetas (unidades experimentales) y dos plantas por repetición. Los datos se analizaron con análisis de varianza (ANOVA unidireccional) y los valores promedios comparados utilizando el test de Tukey. Las diferencias se consideraron significativas con P< 0.05.

3. RESULTADOS Y DISCUSIÓN

El valor promedio de la intensidad de la luz obtenido durante el estudio ha sido 1500 µmol m-2 s-1 (plena luz del sol), 650 µmol m-2 s-1 (debajo de sombreado azul 50%) y 690 µmol m-2 s-1 (debajo de sombreado rojo 50%). La altura de la planta no ha reportado diferencias entre el sombreado rojo y azul; a pesar de esto, las plantas crecidas debajo de la sombra han sido significativamente más altas que las que han crecido debajo de la luz solar directa .

Además, el manejo de la intensidad de la luz no hubo efecto sobre el diámetro de los tallos o la longitud de los pecíolos. Dado que el tallo se caracteriza por alojar el tejido vascular, el diámetro del tallo está correlado directamente con la capacidad de transportar agua y carbohidratos (STUEFER and HUBER, 1998), e indirectamente con la capacidad de almacenar estos metabolitos (LEE et al., 1997).

La biomasa seca total (con excepción de las inflorescencias) de las plantas cultivadas debajo de la plena luz solar ha sido significativamente mayor que la de las plantas mantenidas debajo del sombreado rojo o azul.

La respuesta de una planta a las condiciones de sombra depende de la compleja interacción entre calidad y cantidad de la luz incidente (LEE et al., 1997). Típicamente, el crecimiento y la producción de biomasa están influenciados por la intensidad de la luz, mientras el desarrollo y la morfogénesis están influenciados por las alteraciones en la composición de la luz (STUEFER and HUBER, 1998).

En general, el crecimiento vegetativo de las plantas mantenido debajo de una intensidad de luz baja se optimiza de manera que se incrementa la intercepción de la luz y se facilita los procesos fotosintéticos (KASPERBBAUER, 1987). Por lo tanto, el incremento global en el crecimiento de las plantas O. selloi mantenidas debajo de la plena luz del sol comparado con aquellas que han estado bajo la sombra se puede explicar con la intensidad de luz inferior asociadas a las últimas.

La sorprendente reducción en la biomasa seca total observada en las plantas crecidas debajo del sombreado de color azul puede ser el resultado de un decremento en la tasa de asimilación de CO2 (OYAERT et al., 1999). Es notorio que la luz azul, sola o en combinación con otros tipos de radiación visible, sea un factor crítico en la respuesta foto-morfogénica de las plantas (RAJAPAKSE et al., 1992; BROWN et al., 1995), y se ha reportado recientemente (Kim et al., 2004) que se ha producido una reducción en la tasa fotosintética neta de plantas sujetas a tratamiento con luz azul y azul-lejano.

Aunque la absorbencia de la luz por parte de la clorofila sea máxima en la porción roja del espectro, la producción de biomasa en O. selloi no se vió incrementada debajo de la sombra de color rojo. Esto puede ser explicado por el hecho de que el crecimiento normal de una planta puede ser sostenido sólo balanceando cantidades de tipos complementarios de radiación como por ejemplo que las plantas crecidas debajo de la sombra roja requieren un suplemento de radiación azul (BROWN et al., 1995).

Como mostrado en la Tabla 1, la proporción raíz:tallo (R:S) has sido más alta en plantas cultivadas en plena luz del sol comparada con la de las plantas cultivadas bajo sombra, indicando que la distribución y acumulación de productos fotosintéticos en las raíces se intensifican con la luza solar intensa. Los tratamientos de sombreado han disminuido el almacenamiento de productos fotosintéticos en las raíces, pero los efectos de las sombras roja y azul sobre estas acumulaciones han sido parecidos. Normalmente, variaciones ambientales modifican la relación R:S alterando la distribución de productos fotosintéticos en el interior de la planta (FERREIRA et al., 2004). Aunque la radiación roja y roja-lejano puede controlar los fitocromos de la planta y tener influencias sobre la partición entre raíces y tejidos aéreos bajo condiciones controladas (KASPERBBAUER, 1987), la alteración de la proporción R:S observada en el caso de O. selloi podría ser atribuida a la variación de la intensidad de la luz en sí.

A pesar del decremento de la biomasa total, y especialmente de las raíces, el cultivo de O. selloi debajo de sombreado rojo o azul ha llevado a un incremento en el desarrollo de las inflorescencias en comparación con las plantas que se mantuvieron debajo de la plena luz del sol. Este fenómeno puede ser explicado en término de estrategia de sobrevivencia, es decir bajo condiciones desfavorables las plantas tienden a ahorrar energía en la producción de biomasa para mantener las funciones reproductivas de las cuales depende la continuación de la existencia de la especie. (LARCHER, 2000).

TLA disminuyó en el orden sombra roja > pleno sol > sombra azul, mientras tanto SLA como LAR disminuyeron en el orden sombra azul > sombra roja > pleno sol. Respecto a LWR, los efectos del sombreado azul y rojo fueron similares, pero los valores promedios han sido significativamente más altos que los producidos con la plena luz del sol.

 

Considerando que la biomasa de la hoja ha sido maximizada cuando las plantas se encontraron debajo de la plena luz del sol, parece que el incremento de TLA exhibido por las plantas debajo de sombreado rojo se debió a la expansión de hojas individuales, probablemente influenciada por la menor proporción de luz R:B (roja:azul). Un hallazgo parecido ha sido reportado en el caso del O. basilicum, muestras del cual han tenido rendimientos con una superficie mayor de la hoja y mayor biomasa fresca cuando cultivadas en suelo cubierto por plástico de color rojo (LOUGHRIN and KASPERBBAUER, 2001). En el caso de plantas que se mantuvieron debajo del sombreado azul, por lo cual la proporción B:R fue la más elevada, la expansión de la hoja fue inhibida indicando que O. selloi no es tolerante hacia esta longitud de onda. De acuerdo con LI et al. (2000), la reducción en las dimensiones de la hoja resulta en una reducción en el área fotosintética y consecuentemente en el rendimiento de la biomasa seca. El efecto inhibidor del sombreado azul sobre el crecimiento vegetativo de O. selloi ha sido reportado por parte de algunos autores (OREN-SHAMIR et al., 2001; SHAHAK et al., 2004), mientras reducciones de TLA se han observado en el caso de Chrysanthemum (OYAERT et al., 1999) y Capsicum (LI et al., 2000) crecidos debajo de películas fotoselectivas y filtros de sulfato de cobre. Aunque variaciones en la superficie de la hoja han sido frecuentemente asociadas con variaciones en los niveles de luz solar (GONÇALVES, 2001), en el caso de la O. selloi este parámetro ha sido fuertemente influenciado por la calidad de la luz.

La SLA es inversamente relacionada al espesor del limbo, y alteraciones en su valor refleja cambios en la estructura de la hoja. Mientras los valores de SLA dependen de la calidad de la luz y varía entre especies, incrementos en SLA y reducciones en el espesor del limbo debajo de condiciones de sombra son alteraciones comunes que confieren ventajas funcionales a las plantas que crecen en ambientes con una baja intensidad de luz (BUISSON and LEE, 1993). Esto se ha demostrado ser el caso de las plantas de O. selloi mantenidas debajo de la sombra roja o azul, donde las hojas eran significativamente más delgadas que las de las plantas cultivadas en plena luz del sol. Para las plantas crecidas debajo del azul, de todas formas, el mayor valor de SLA se ha visto compensado por una reducida TLA resultante de una biomasa inferior de la hoja. Especies de Chrysanthemum y Capsicum mantenidas debajo de plástico fotoselectivo también exhibieron valores reducidos de SLA (LI et al., 2000), mientras en el caso de Hopea spp. la calidad de la luz no ha tenido efecto sobre la SLA (LEE et al., 1997).

LAR refleja la magnitud del área fotosintética (BENINCASA, 2003). El incremento en los valores de LAR obtenidos en el caso de O. selloi crecido debajo de la sombra azul indica que estas plantas han requerido una mayor superficie foliar para la producción de un gramo de materia seca respecto a las crecidas debajo de la sombra roja o en plena luz del sol. Según BENINCASA (2003), alteraciones en los valores de LAR pueden ser entendidos, con ciertos límites, como la capacidad de la especie de adaptarse a diferentes condiciones de luz.

Las plantas de O. selloi crecidas debajo de la sombra presentaron valores más altos de LWR respectos a las que crecieron en plena luz del sol, demostrando que en el primer caso algunos productos fotosintéticos fueron retenidos en las hojas, mientras en el segundo caso estos productos fueron más eficientemente exportados a otros tejidos. De hecho, la capacidad de exportar foto-asimilados de las hojas a otras partes puede ser una característica genética que puede ser influenciada por cambios ambientales, incluso la calidad espectral de la luz (BENINCASA, 2003).

Un examen por medio de un microscopio óptico de las secciones paradérmicas de la hoja de plantas crecidas debajo de sombreado de color reveló que las paredes de la célula anticlinal de la epidermis adaxial y abaxial han sido más irregulares que aquellas de las plantas crecidas en pleno sol.

Mediciones de las secciones transversales de la hoja debajo de SEM revelaron que, bajo todas las condiciones de luz, el epidermis adaxial ha sido más espeso que la epidermis abaxial y que el parénquima esponjoso ha resultado más espeso que el parénquima en empalizada.

Los grosores de la epidermis adaxial y del parénquima en empalizada no fueron alterados por la sombra, pero las plantas expuestas a pleno sol mostraron un incremento en el espesor de la epidermis abaxial y del parénquima esponjoso resultando en la formación de un limbo más espeso .

Para plantas mantenidas debajo de condiciones de sombreado, una reducción en el espesor de la hoja aparece un fenómeno común que puede ser atribuido a los diversos factores incluso un incremento de la proporción de luz roja:rojo lejano (KASPERBBAUER y PEASLEE, 1973) y un decremento en la intensidad de la luz (BUISSON and LEE, 1993). Ya que no hubo variaciones en la proporción de luz roja – rojo lejano en los experimentos llevados a cabo con O. selloi, el incremento en el grosor de la hoja observado en plantas crecidas a la luz del sol resultó exclusivamente de la variación de la intensidad de luz. Estos resultados confirmaron los encontrados por LEE et al. (2000), los cuales reportaron que los cambios en la calidad de la luz no afectaron significativamente el grosor del limbo ni alteraron la estructura de capa mesofílica.

El examen SEM reveló que las capas de epidermis de las hojas de O. selloi contenían estomas diacíticos de igual medida y colocados al mismo nivel de otras células epidermales.

Aunque los estomas se observaron tanto en la epidermis inferior como en la inferior, su densidad era mayor en la superficie abaxial (hojas hipostomáticas; Fig. 1). Además, la densidad de los estomas resultó significativamente mayor en las hojas de las plantas crecidas en plena luz del sol (Tabla 4), un hallazgo que está en línea con el de BUISSON y LEE (1993), que reportaron una reducción en la densidad estomatal en plantas mantenidas en condiciones de sombra neutral o filtrada en comparación con las cultivadas en plena luz del sol, y de LEE et al (1997), que encontraron una densidad estomatal más elevada en plantas de Hopea odorata mantenida debajo de una luz muy intensa. En el caso de O. selloi, el diámetro polar del estoma en ambas capas epidérmicas no se vió influenciado por el tratamiento de luz mientras el diámetro ecuatorial ha variado de acuerdo a la calidad de la luz, así que la sombra roja ha incrementado el diámetro del estoma abaxial mientras la sombra azul ha incrementado el diámetro del estoma adaxial.

El examen SEM de las secciones transversales de la hoja reveló una estructura dorsiventral y una epidermis uniseriada. El mesófilo consistía de una capa de parénquima en empalizada y de cuatro a cinco capas de células de parénquima esponjoso (MARTINS, 1998; GONÇALVES, 2001). Adicionalmente, se observaron células de epidermis adaxial más amplias de las de la capa abaxial. Se reportaron previamente variaciones en la forma de las paredes de las células epidérmicas en relación a la exposición de Mikania glomerata a diferentes tratamientos fotoperíodos (CASTRO et al., 2005).

En general se observaron cloroplastos cerca de las paredes de las células (Fig 2a, d, f). El número y dimensiones de los cloroplastos localizados en las células del parénquima en empalizada fue significativamente mayor en plantas crecidas debajo de la sombra roja y azul en comparación a las plantas mantenidas debajo de la plena luz solar.

Estos resultados pueden ser explicados por el hecho que las hojas de las plantas sombreadas eran más delgadas y contenían mayores cloroplastos ricos en pigmentos.Efectos de los diferentes tratamientos de luz sobre los cloroplastos y gránulos de almidón en las células del parénquima en empalizada del Ocimum selloi.Tratamientos: Plena luz del sol, Sombreado rojo, Sombreado AzulCoeficiente de variaciónEl número de gránulos de almidón en los cloroplastos ha sido mayor en las plantas crecidas debajo de sombra roja y en pleno sol, mientras las dimensiones de los gránulos no se vieron influenciados por los tratamientos de luz (Tabla 5; Fig 2b, d, f). Estos resultados confirman los que han reportado KASPERBBAUER y HAMILTON (1984) y LEONG et al. (1985). La luz roja es esencial para el desarrollo de los aparatos fotosintéticos y se ha demostrado que incrementa la acumulación de almidón en muchas especies de plantas a través de la inhibición de la translocación de fotoasimilados a otros tejidos (KASPERBBAUER y HAMILTON, 1984; SCHUERGER et al., 1997).

4. CONCLUSION

Varias modificaciones en la anatomía y morfología de O. selloi, incluso la altura de la planta, la biomasa seca total y órgano específica (raíces, tallos, hojas e inflorescencias), la proporción R:AP, LWR, el espesor de la hoja, la densidad estomatal y las dimensiones de los cloroplastos, fueron el resultado de la alteración de la intensidad de la luz. Mientras, TLA, SLA, LAR, y el número de cloroplastos y gránulos de almidón fueron influenciados por la calidad de la incidencia de radiación (proporción de la luz Roja:Azul – R:B).

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